Раздел: Двусторонне-симметричные, билатеральные (Bilateria)

1. Общие сведения о двусторонне-симметричных, билатеральных (Bilateria) животных

Рис. 1. Махаон, Papilio machaonДвусторо́нне-симметри́чные или билатера́льные (лат. Bilateria) — раздел животных относящихся к подцарству эуметазоев (Eumetazoa), к которому относятся все двусторонне-симметричные типы (рис. 1). У всех представителей данного раздела левая сторона тела зеркальным образом соответствует правой. Однако, этот принцип не относится к отдельным внутренним органам, что демонстрирует, например, расположение печени или сердца у человека. Научное название таксона восходит к латинским словам bi (два) и latus (сторона). Другое важное исключение составляют иглокожие, взрослые формы которых приближаются к радиальной симметрии, в то время как личинки билатерально симметричны. 

    Противоположенным к разделу двусторонне-симметричных является раздел кишечнополостных, которые построены радиально-симметрично, а также представители подцарства прометазоев (Prometazoa) к которому относятся губки и пластинчатые не проявляющие никакой симметрии. [1] 

2. Происхождение двусторонне-симметричных (билатеральных) животных

 Рис. 2. Животный мир вендского периода   Первые из известных представителей билатеральных животных появились еще в вендском периоде (рис. 2). Судя по всему, именно в это время (между 620 и 545 млн. лет назад), непосредственно предшествовавшее так называемому "кембрийскому взрыву", происходило формирование билатеральной симметрии и начальная радиация основных стволов билатеральных (Bilateria), породившая богатый и разнообразный животный мир раннего фанерозоя. Остатки организмов вендского периода представлены только отпечатками разнообразных по строению, но преимущественно довольно крупных форм длиной от 1-2 см до 1 м (Федонкин, 1981,1987; Соколов, 1997). Судя по отпечаткам, большинство организмов вендского периода не имели твердого минерального скелета, и это резко отделяет биоту Венда от сообществ последующих периодов фанерозоя. 

    Изучение следов, оставленных вендскими билатериями, показывает, что это были подвижные ползающие по дну организмы (Dzik, Ivantsov, 1999; Иванцов, Федонкин, 2001; Иванцов, Малаховская, 2002). Наиболее интересной особенностью вендских билатерий является то, что практически все они - метамерные формы (Федонкин, 1983; Fedonkin, 1998). Это полимерные формы с неопределенно большим числом сегментов (Dickinsonia, Epibaion, Spriggina, Yorgia - рис. 3, 1-5) или олигомерные формы всего с несколькими сегментами (Praecambridium, Vendia, Onega и др. - рис. 3, 6-9). 

Рис. 3. Вендские Bilateria (I, 2, 5-8 - по: Fedonkin, 1998; 3 - по: Dzik, Ivantsov, 1999; 4 - по: Fedonkin, Waggoner, 1997; 9 — по: Иванцов, 2001): 1 - молодая Dickinsonia, 2 - взрослая Dickinsonia, 3 - Yorgia, 4 — Kimberella, 5 - Spriggina, 6 - Praecambridium, 7 - Vendia, 8 - Onega, 9 -Archaeaspis    У некоторых вендских форм сегменты располагаются не строго симметрично относительно плоскости билатеральной симметрии, а со сдвигом. Если внимательно присмотреться к Dickinsonia, то окажется, что сегменты справа и слева от сагиттальной плоскости не точно совпадают (рис. 3, 1, 2 ). Сдвиг сегментов отчетливо выражен у другой полимерной формы Yorgia (рис. 3, 3 ). Оба варианта расположения сегментов выражены у олигомерных сегментированных форм (рис. 3, 6, 7 ). Обычное симметричное расположение характерно для Praecambridium, Vendomia, Onega, тогда как у представителей рода Vendia сегменты расположены со сдвигом (Федонкин, 1983; Fedonkin, 1998; Иванцов, 2001).

Несегментированные вендские двсторонне-симметричные (Bilateria) немногочисленны и проблематичны. Известны листовидные отпечатки Vladimissa и Platypholinia, которые сравнивают с плоскими червями (Федонкин, 1983), продолговатые морщинистые отпечатки Protechiurus, которые считают докембрийскими эхиуридами (Glaessner, 1979). Эти отпечатки бедны деталями и не имеют отчетливых признаков, которые бы позволили поддержать высказанные интерпретации.

В отпечатках большинства вендских билатеральных (Bilateria) хорошо заметна медианная борозда или валик, соответствующая центральному отделу кишечника, а также отходящие от него боковые ветви. В некоторых случаях (например, у Vendia и Рrаеcambridum) боковые ветви суть просто выросты от центральной кишечной области (рис. 3, 6, 7 ). Что касается Dickinsonia, то в многочисленные "сегменты" этого организма тоже заходят ответвления центрального кишечника.

Рис. 4. Билатеральная симметрия у кораллов (а-по: Ричи др., 1997; б-по: Carlgren, 1912): а-поперечный срез Lambeophyllum profundum (представитель примитивных Rugosa) из среднего ордовика; б - поперечный срез Cerianthus lloydii (представитель современных Ceriantharia) на уровне глотки    Организация некоторых вендских Bilateria носит черты переходных форм от радиально-симметричных к билатерально-симметричным организмам. Так, молодые Dickinsonia обладают, по существу, радиальной симметрии: их сегменты располагаются радиально вокруг оси, перпендикулярной к плоскости организма, т.е. представляют собой антимеры (Zhuravlev, 1993; Fedonkin, 1998). У взрослых дикинсоний сегменты располагаются один за другим, хотя на переднем и заднем концах хорошо сохраняются элементы радиального расположения. Тем не менее билатеральная симметрия таких форм, как Dickinsonia, близка к билатеральной симметрии ископаемых кораллов Rugosa или современных Ceriantharia (рис. 4).

    В некоторых случаях спинная сторона вендских двусторонне-симетричных (Bilateria) была защищена органической кутикулой, как это предполагается для Dickinsonia или Kimberella (рис. 5). Противоположная брюшная сторона была обращена к субстрату. Вероятно, на брюшной стороне располагалось ротовое отверстие, хотя надежных интерпретаций отверстий пищеварительного тракта у вендских билатеральных (Bilateria) нет (см., например, Dzik, Ivantsov, 2002). Иногда, как у олигомерной формы Onega, имеется продольная бороздка, напоминающая щелевидный рот (Fedonkin, 1998). Глубокая продольная борозда проходила по брюшной стороне Kimberella (см. Fedonkin, Waggoner, 1997; Федонкин, 1998).

Рис. 5. Реконструкции вендских билатерально-симметричных организмов (по Федонкину, 2001): 1 -Dickinsonia costata, 2 - Kimberella quadrata    Организация вендских двусторонне-симетричных (Bilateria) такова, что их невозможно выводить из планулообразных предков или даже от архицеломатных предков. Вендские билатеральные (Bilateria) - метамерные организмы, причем их метамерия - это результат трансформации цикломерии (как это наглядно показывают в своем онтогенезе Dickinsonia рис. 5, 1),Само обилие сегментированных форм среди вендских билатерий показывает, что возникновение билатеральной симметрии происходило одновременно с формированием метамерии (Федонкин, 1983, 1985а, 1987). Только метамерные гипотезы удовлетворительно объясняют организацию вендских двусторонне-симетричных (Bilateria). Вероятно, вендские двусторонне-симетричные (Bilateria) - это формы, близкие по организации к кишечнополостным, которые перешли к ползанию на оральной стороне. Сегменты вендских билатерий соответствуют антимерам кишечнополостного предка.

Рис. 6. Дикенсония (Dickinsonia)    Гипотеза происхождения билатерий от многокамерного кишечнополостного предка объясняет сдвиг метамер правой и левой стороны друг относительно друга, наблюдающийся у части вендских двусторонне-симетричных (Bilateria). Поскольку метамеры правой и левой сторон исходно не были частями одного сегмента, их закладка и рост могут быть неодновременными. У многокамерных полипов, перешедших к ползанию на оральной поверхности сначала, вероятно, было две симметричных зоны роста, деятельность которых могла осуществляться как в режиме чередования, так и в режиме синхронности. В первом случае метамеры будут располагаться со сдвигом, во втором - строго симметрично. Интересно, что у современных билатерально-симметричных кораллов (например, цериантарий) метамезентерии закладываются не одновременно, а поочередно. На срезах через цериантарий видно, что общее число мезентериев у полипа справа и слева от сагиттальной (глоточной) плоскости может не совпадать (рис. 4, б).

    Можно даже высказать положение о том, что неодновременная закладка сегментов правой и левой сторон более примитивна, поскольку свидетельствует о неполной интеграции правой и левой сторон тела (исходно они разделены незамкнутым щелевидным ртом). Однако самым примитивным следует считать такой вариант, который реализуется у Dickinsonia (рис. 6), где нет ни строгой симметрии, ни правильного чередования, а число метамер справа и слева просто не совпадает.

Рис. 7. Кимберелла (Kimberella quadrata)    Вендские билатерально-симетричные (Bilateria) часто интерпретировались как представители хорошо известных фанерозойских таксонов. Так, Dickinsonia трактовалась как полихета из семейства Spintheridae (Glaessner, 1959, 1961). Spriggina была интерпретирована как отпечаток примитивной аннелиды, трилобита или ракообразного (Glaessner, 1959, 1976; Hessler, Newman, 1975; Birket-Smith, 1981). Олигомерные вендские формы, такие, как Pracaembridium, сравнивались с личинками артикулят (Birket-Smith, 1981). Имеющая на дорсальной поверхности кутикулярный панцирь Kimberella (рис. 7) рассматривается как моллюскоподобный организм (Fedonkin, Waggoner, 1997; Федонкин, 1998). Список разнообразных интерпретаций вендских билатерий можно продолжать.

    Вендские двсторонне-симметричные (Bilateria) действительно имеют сходство и с аннелидами, и с членистоногими, и с моллюсками, но эти сходства не частного порядка - это сходства плана строения. Они обусловлены тем, что аннелиды, членистоногие и моллюски, так же как и вендские билатерально-симметричные (Bilateria), - исходно метамерные формы, брюшная сторона которых соответствует оральной стороне кишечнополостных предков.

Рис. 8. Вендия (Vendia)    Полностью не может быть уверенности, что вендские билатеральные (Bilateria) не являются кишечнополостными. Во многих случаях отчетливо видно, что метамерные выросты кишечника не отчленены от его медианной части (см. например, Vendia рис.8, Dickinsonia и др.). Возможно, в данном случае это не вторичные дивертикулы, а первичные гастральные карманы. Поскольку у вендских билатерий, как правило, не удается обнаружить хорошо выделенных рта и ануса, то не исключено, что по крайней мере у ряда форм кишечник сообщался с внешней средой вытянутым щелевидным ртом (см., например, Onega). Таким образом, можно предположить, что вендские двсторонне-симметричные Bilateria (или часть из них) еще оставались кишечнополостными, хотя уже обладали билатеральной симметрией, которая сформировалась под влиянием подвижного образа жизни на дне.

    В последнии десятилетия эволюционная биология получила новый мощный инструмент изучения гомологии - сравнительный анализ структуры и экспрессии гомеобоксных генов. Эти гены имеются у всех многоклеточных и регулируют развитие осевых структур, сегментацию, закладку конечностей и другие наиболее фундаментальные процессы в эмбриогенезе как беспозвоночных, так и позвоночных животных. Предполагается, что система гомеобоксных генов возникла в результате мультипликации и последующей дифференциации из одного предкового гена.          

Рис. 9. Схема распределения зон экспрессии гомеобоксных генов у (а) Cnidaria и (б) эмбрионов Bilateria. 1 - "fork head", 2 - "goosecoid", 3 - "Brachyury"    Система гомеобоксных генов выявлена и у стрекающих кишечнополостных (см. Schierwater et al., 1991; Finnerty, Martindale, 1997; Broun et al., 1999; Broun, Bode, 2002; Scholz, Technau, 2003). У Cnidaria найдены, в частности, гомологи генов "Brachyury", "goosecoid" и "fork head". У билатеральных (Bilateria) эти гены экспрессируются в процессе гаструля-ции вдоль щелевидного бластопора и на переднем и заднем краях или вокруг продуктов его разделения - рта и ануса. Они играют важную роль в формировании переднего и заднего мезодермальных зачатков и в деятельности головного и туловищного организаторов у позвоночных и беспозвоночных животных (Weigel et al., 1989; Artinger et al., 1997; Filosa et al., 1997; Latinkic, Smith, 1999; Christen, Slack, 1999: Bassham, Postlethwait. 2000; Tagawa et al., 1998, 2001; Kusch, Reuter, 1999; Croce et al., 2001; Technau, 2001; Lartillot et al., 2002 a, b; Takada et al., 2002). У стрекающих кишечнополостных гомологи этих генов экспрессируются в кольцевой области вокруг ротового отверстия (Martinez et al., 1997; Technau, Bode, 1999; Broun et al., 1999; Scholz, Technau, 2003). Это позволяет предполагать, что головной и туловищно-хвостовой организаторы у двусторонне-симетричных (Bilateria), связанные с передним и задним концами щелевидного бластопора, могли произойти путем расщепления кольцеобразного околоротового центра организации кишечнополостных (рис. 9). Известно, что по крайней мере у позвоночных передний и задний организаторы имеют общие молекулярные свойства: и в головной, и в туловищно-хвостовой мезодерме экспрессируется белковый фактор HNF-3-бета (Ang et al., 1993; Monaghan et al., 1993; Ruiz i Altaba, Jessell, 1992). Это позволяет предполагать их происхождение от единого предкового организатора, расщепившегося на передний и задний. При этом некоторые гены, например "fork head", задействованы в переднем и заднем организаторах (а у Drosophila еще и в серии участков вдоль вентральной средней линии - см. Weigel et al., 1989), тогда как другие, например "goosecoid" и "Brachyury", сегрегированы: "goosecoid" в переднем и "Brachyury" - в заднем (Lartillot et al., 2002 a, b).          

 Рис. 10. Схема, иллюстрирующая происхождение переднего и заднего источников мезодермы и передне-задней полярности Bilateria путем амфистомии (по: Lartillot et al., 2002): а - общее мезодермальное поле, индуцируемое энтодермой у кишечнополостного предка, б — нарушение радиальной симметрии, ведущее к появлению передне-задней полярности и подразделению мезодермы на переднюю и заднюю, в - амфистомия, ведущая к окончательному разделению мезодермы на переднюю и заднюю вокруг рта и ануса, г - формирование плана строения Bilateria путем разрастания заднего сектора и сегментация заднего мезо-дермального зачатка. 7 - задняя мезодерма, 2 - передняя мезодерма, 3 - энтодерма   Такое расщепление первоначально единого организатора могло возникнуть только в результате удлинения первичного ротового отверстия, смыкания его посредине и превращения отверстий на его концах в дефинитивные рот и анус Bilateria, как это предполагалось в построениях классической сравнительной анатомии (Sedgwick, 1884; Beneden, 1891; Naef, 1927; Lameere, 1932; Беклемишев, 1944; Jagersten, 1955, и др.). Соответственно двум организаторам, связанным с передним и задним краями бластопора, у билатеральных (Bilateria) сохранилось два источника мезодермы: один из них связан с передним краем щелевидного бластопора, а другой - с задним (рис. 10). У Spiralia задний источник мезодермы - это бластомер 4d и мезодермальные телобласты, тогда как передняя мезодерма происходит от клеток 2а, 2b, 2с или За, ЗЬ (Lillie, 1895; Wierzejski, 1905; Biggelaar, 1977; Boyer et al., 1998; Henry, Martindale, 1998; Lartillot et al., 2002 a, b). У хордовых задняя мезодерма - это мезодерма туловищно-хвостовой почки, а передняя - это так называемая "прехордальная мезодерма" (Adelman, 1922; Seifert et al., 1993; Kiecker, Niehrs, 2001). Среди Lophophorata два источника мезодермы отчетливо выражены у форонид (Малахов, Темерева, 1999, 2000; Freeman, Martindale, 2002).          

Рис. 11. Схема, иллюстрирующая происхождение билатерально-симметричных животных    Сочетание подходов классической сравнительной анатомии, эмбриологии, палеонтологии и молекулярной биологии развития позволяет представить происхождение двусторонне-симетричных (Bilateria) следующим образом. В вендском периоде существовала обширная фауна радиально-симметричных кишечнополостных в широком смысле (т.е. двухслойных Eumetazoa, но не обязательно Cnidaria). Часть представителей вендских двухслойных Eumetazoa перешла к ползанию по субстрату на оральной поверхности (рис. 11). Такой характер передвижения определил формирование у этих организмов билатеральной симметрии. Вендские билатеральные (Bilateria) скорее всего не были еще трехслойными животными, но сохраняли организацию билатерально-симметричных кишечнополостных. Это означает, что их кишечная полость могла быть связана с внешней средой длинным щелевидным ртом, тянущимся вдоль брюшной (оральной) стороны. Возможно, что метамерно расположенные карманы гастральной полости тоже еще не были отделены от ее центральной части. Такие билатерально-симметричные кишечнополостные стали родоначальниками фанерозойских трехслойных животных. При этом щелевидный бластопор сомкнулся посредине, а гастральные карманы отделились от центрального трубчатого кишечника.

    Не следует представлять происхождение Bilateria как результат открепления от субстрата и перехода к ползанию некоего кораллового полипа (Sedgwick, 1884; Beneden, 1891; Lameere, 1932; Snodgrass, 1938, Masterman, 1897,1898; Remane, 1950, 1958, 1967; Ulrich, 1950, 1951; Marcus, 1958; Siew-ing, 1967, 1969, 1972, 1973, 1974, 1980, и др.). У билатерально-симметричных личинок трехслойных многоклеточных (трохофор, пилидиев, велигеров, актинотрох, торнарий и др.) сохраняется апикальная чувствительная пластинка - гомолог аборального органа гребневиков и личинок кораллов. У полипов, которые прикрепляются к субстрату аборальным полюсом, аборальный нервный центр редуцируется. Сохранение аборального нервного центра у личинок современных билатеральных (Bilateria) говорит о том, что их радиально-симметричные предки не были сидячими формами. Скорее всего они вели пелагический образ жизни и перешли к донному существованию как подвижные организмы, ползающие на оральной поверхности.

Рис. 12. Животные Эдиакар (Вендский период)    Не исключено, что вендские билатерально-симметричные кишечнополостные были предками не только трехслойных билатеральных (Bilateria), но и двухслойных фанерозойских Cnidaria (рис. 11). Среди последних у Anthozoa имеет место весьма полная билатеральная симметрия (рис. 4). Наличие такой симметрии резко контрастирует с сидячим образом жизни, который, как известно, способствует развитию радиальной симметрии. Проявление билатеральной симметрии у современных и ископаемых кораллов скорее всего представляет собой наследие симметрии предков, которая постепенно утрачивается в результате прикрепленного образа жизни. В этой связи нельзя не отметить, что жизненный цикл кораллов, включающий пелагическую ресничную личинку и взрослую донную форму, выглядит более примитивным, чем жизненный цикл Mediisozoa, состоящий из пелагической ресничной личинки, неполовозрелого прикрепленного полипа и вторично пелагической половозрелой медузы. Таким образом, каким бы парадоксальным это ни выглядело, билатеральная симметрия может оказаться исходной для Cnidaria, которых традиционно рассматривали в составе Radiata.

    Не менее важно то, что вероятные предки трехслойных двусторонне-симметричных (Bilateria) оказались весьма сложными в морфологическом отношении организмами, - обладавшими сквозным кишечником, метамерией и целомом. Это сильно меняет наши представления об основных направлениях эволюции билатерально-симетричных животных (Bilateria). В частности, теперь, обсуждая направления эволюции животного царства, мы должны рассматривать не теории происхождения целома и метамерии, а, наоборот, причины, пути и последствия утраты целома и метамерии.

    Большая морфологическая сложность вендских предков двусторонне-симметричных (Bilateria) (рис. 12) объясняет так называемый "кембрийский взрыв", т.е. как бы одновременное появление в кембрийском периоде почти всех типов билатерально-симметричных животных, в том числе и таких, например, как членистоногие, которых, согласно ранее господствовавшим представлениям, обычно помещали на верхние этажи филогенетического древа беспозвоночных. Их обилие в кембрии было как бы "подготовлено" тем, что уже в вендском периоде существовали сложно устроенные метамерные организмы, которые дали начало основным стволам билатерально-симметричных животных. [2]

Надцарство: Эукариоты -Царство: Животные - Подцарство: Эуметазои

- Раздел: Двусторонне-симметричные, билатеральные